John Slattery ist am bekanntesten für seine Schauspiel- und Regietalente. Er stammt aus Newton, Massachusetts, und wurde zusammen mit fünf Geschwistern, Ellen, Nan, Julie, Lee und Peter, von Mutter Joan Slattery (geborene Mulhern), einer Buchhalterin, die 2017 an Herzversagen starb, und Vater John Slattery, einem Lederhändler, erzogen.
1988 trat Slattery erstmals im Fernsehen in Dirty Dozen: The Series auf und spielte in Homefront, Maggie, Jack & Bobby und Desperate Housewives. Er erzielte Mainstream-Erfolg dank der Darstellung von Roger Sterling in der Mad Men-Serie, die gewann 2 SAG Awards für seine herausragende Besetzung. Außerdem spielte der Darsteller im heißen amerikanischen Sommer: First Day of Camp, Veep, Mrs. America und neXt Series.
John Slatterys erfolgreichste Filmrollen sind die in Mona Lisa Smile, Underdog, The Adjustment Bureau, In Our Nature, Bluebird, Spotlight und Churchill. Er porträtierte auch Howard Stark in den Marvel-Filmen. Außerdem spielt John im Theater und hat einige Broadway-Credits. 2013 führte er Regie und war Co-Autor von God’s Pocket Film.
Am 30.Dezember 1998 wurde John an seine Kollegin Talia Balsam in Hawaii angehängt. 1999 holte ihr Sohn Harry seinen ersten Atemzug. Die Ehepartner arbeiten gerne zusammen und porträtierten sogar ein Ehepaar in Mad Men. Als Slattery nach dem Geheimnis ihres glücklichen Ehelebens gefragt wird, Er erzählt, dass er sehr viel Glück hatte, die richtige Person zu finden.
Eine kuriose Tatsache: In seiner Freizeit liebt John Skifahren und Surfen.