White war die erste Wahl der Dallas Cowboys und der zweite Spieler, der im National Football League Draft 1975 ausgewählt wurde, und wurde zum Middle Linebacker versetzt, wo er ein Backup der Cowboy-Legende Lee Roy Jordan war und in seinen ersten beiden Spielzeiten hauptsächlich in speziellen Teams spielte, einschließlich seiner Rookie-Saison, als Dallas im Super Bowl X gegen die Pittsburgh Steelers verlor. Jordan zog sich nach der Saison 1976 zurück, und sein Platz wurde von Bob Breunig besetzt, der die Position die nächsten neun Spielzeiten innehatte. Während seiner dritten Saison (1977) wurde White in die rechte Defensive versetzt, die gleiche Position, die früher von „Mr. Cowboy“, Bob Lilly, von 1961 bis 1974 besetzt war, ein Schritt, der wiederum Veteran Larry Cole zurück in seine natürliche defensive Endposition brachte (Unterstützung von Ed „Too Tall“ Jones und Harvey Martin, obwohl er nach dem Rücktritt von Jethro Pugh linke Defensive spielte.
Dieses Jahr würde sich als sein Breakout-Jahr erweisen; er wurde in sein erstes All-Pro-Team, seinen ersten Pro Bowl, berufen und (an seinem 25.Geburtstag) zusammen mit seinem Teamkollegen Harvey Martin zum Co-MVP des Super Bowl XII ernannt, was ihn zu einem von zehn Defensivspielern machte, die diese Ehre gewannen. Im Jahr 1978 wurde White zum NFC-Defensivspieler des Jahres ernannt und wurde zu neun aufeinanderfolgenden All-Pro- und Pro-Bowl-Teams ernannt. Er würde 1988 in den Ruhestand gehen (zufällig auch die letzte Saison an der Seitenlinie für den ursprünglichen Cowboys-Trainer Tom Landry), nachdem er in 14 Spielzeiten 209 Spiele bestritten hatte und in dieser Zeit nur ein Spiel verpasste. Zum Zeitpunkt seiner Pensionierung hatte er den zweitmeisten Dallas Cowboy in der Geschichte gespielt. In diesen 14 Jahren spielte er in drei Super Bowls, sechs NFC-Meisterschaftsspielen und sammelte 1.104 Tackles (701 Solo) und 111 Sacks. Seine höchste Saison insgesamt war 16 im Jahr 1978. 1994 wurde er in die Pro Football Hall of Fame gewählt. Anlässlich des 35-jährigen Jubiläums der Benennung der einzigen Co-MVPs in der Geschichte des Super Bowl war der Super Bowl XLVII, der wie der Super Bowl XII in New Orleans, Louisiana, gespielt wurde, White gewidmet. Harvey Martin war 2001 gestorben.
Allmählich begann die Anhäufung von Verletzungen die Wirksamkeit von White einzuschränken. In der Saison 1987 wurden ihm nur 64 Tackles zugeschrieben (eine Saison, in der White die umstrittene Entscheidung traf, während des Streiks der Spieler die Streikposten zu überqueren); Dies folgte Schulteroperation im Vorjahr und eine prall gefüllte Scheibe in seinem Nacken, die sich verschlechterte. 1988 spielte er in einer Backup-Rolle und nahm wegen der Behinderung keine Dreipunkthaltung ein. White räumte offen und ehrlich seine Frustration ein, dass er nicht mehr auf dem Niveau spielen konnte, an das er gewöhnt war, und beschloss, nach der Saison 1988 in den Ruhestand zu gehen.