Les plantes sont sessiles; par conséquent, pour survivre dans un environnement précaire, elles doivent faire face à divers types de stress, biotique et abiotique. Bien que l’on ait beaucoup appris sur les gènes et les voies de signalisation impliquées dans les réponses au stress1, la façon dont les plantes réagissent au stress sur le plan du développement est mal comprise. Nos études récentes suggèrent que la prolifération du cortex racinaire est un mécanisme de protection contre le stress abiotique.2
Les premières preuves suggérant ce rôle pour le cortex racinaire proviennent de nos études sur le mutant spy. Dans la racine des semis sauvages d’Arabidopsis thaliana âgés d’une semaine, il y a une seule couche de cortex; en revanche, chez le mutant spy, une couche supplémentaire de cortex est produite à partir de l’endoderme dans les 3 jours suivant la germination.3 Pour déterminer comment SPY affecte le développement des racines, nous avons effectué un profilage de transcription avec des racines de plantes mutantes et de type sauvage spy-3.2 Cette analyse du transcriptome a montré que les gènes impliqués dans l’homéostasie redox sont enrichis parmi les gènes dont l’expression est altérée chez le mutant spy. En accord avec cela, nous avons constaté que le mutant spy a un niveau élevé d’espèces réactives de l’oxygène (ROS). Sur la base de ces observations, nous avons émis l’hypothèse que la prolifération du cortex pourrait être causée par des changements dans le statut redox cellulaire. Nous l’avons confirmé dans d’autres expériences montrant que la prolifération du cortex était induite dans la racine de plantules de type sauvage par le peroxyde d’hydrogène et que le phénotype extra-cortex de la racine mutante spy était supprimé par le glutathion, un puissant agent réducteur.
De façon inattendue, nous avons également constaté que le récepteur kinase ERECTA est nécessaire à la prolifération du cortex induite par le ROS.2 Aucune prolifération du cortex n’a pu être induite chez les plantes ayant une mutation du gène ERECTA (l’écotype Ler ou le mutant er105), quelle que soit la concentration en peroxyde d’hydrogène pour le traitement. Fait intéressant, d’autres études ont montré que les STOMAGÈNES, mais pas les autres ligands d’ERECTA, sont essentiels à cette réponse développementale médiée par l’oxydoréduction. Ainsi, la prolifération du cortex en réponse au stress oxydatif est une réponse régulée, pas seulement une réponse passive.
Notre constat que la prolifération du cortex médiée par l’oxydoréduction est un processus régulé soulève une question sur le rôle de la prolifération du cortex dans la croissance et la physiologie des plantes. En théorie, la couche de cellules extra-cortex pourrait servir de réservoir d’eau et aider ainsi la plante à survivre en période de sécheresse. À l’appui de cette notion, des couches de cortex supplémentaires ont été trouvées dans les racines de plantes Arabidopsis qui ont connu une carence en eau (résultats non publiés).
Les principales sources de ROS chez les plantes sont les mitochondries et les chloroplastes. Normalement, les RO sont générés à faible taux en tant que sous-produits des réactions respiratoires et photosynthétiques dans ces organites, mais ils s’accumulent sous stress et peuvent atteindre des niveaux mortels pour les plantes. La prolifération du cortex en réponse au stress oxydatif est donc susceptible d’être un mécanisme général protégeant les plantes du stress abiotique. En effet, à l’appui de cette hypothèse, une étude récente a montré que les mutants espions sont plus tolérants à la teneur élevée en sel du sol.4
Cependant, cela semble en contradiction avec notre observation récente selon laquelle le mutant spy développe une racine plus courte dans un milieu de croissance normal que le type sauvage et sa croissance racinaire est plus réduite dans un milieu contenant du sel.2 Une explication plausible de ce paradoxe est que la couche cellulaire extra-cortex de la racine mutante spy, ainsi que sa longueur plus courte, entraînent une réduction de l’absorption de sel par le sol, maintenant ainsi un niveau normal de sel dans la pousse. Pour tester cette hypothèse, nous avons pulvérisé une solution de sel directement sur les feuilles des pousses mutantes et sauvages de type spy-3. Les feuilles du mutant spy se fanent lorsqu’elles sont exposées à du NaCl de 50 mM, mais le type sauvage ne montre aucun signe de stress sous le même traitement (Fig. 1 BIS). Nous avons également effectué une expérience similaire avec le viologène méthylique, un herbicide induisant le ROS, et avons constaté que le mutant spy-3 était également plus sensible (Fig. 1). Des résultats similaires ont été obtenus avec les mutants spy-8 et spy-12, qui sont en arrière-plan Ler (Fig. 1B). Ces résultats soutiennent l’idée que la prolifération du cortex dans la racine joue un rôle dans la lutte contre les stress abiotiques dérivés du sol uniquement. La tolérance des mutants espions au sel dans le sol ne peut cependant pas être attribuée uniquement à la couche supplémentaire de cortex. Parce que les mutants à racines courtes uniquement, tels que le mutant scr, sont plus sensibles à une teneur élevée en sucre et en sel (Cui et al 2012; et résultats non publiés), nous pensons que cortex contribue de manière significative à contrer le stress abiotique basé sur le sol.
Le mutant spy est hypersensible au sel et au viologène méthylique. (A) Plantes Col et spy-3, (B) Ler (rangée supérieure), spy-8 (rangée du milieu) et spy-12 (rangée inférieure), 9 h après pulvérisation d’eau (témoin), 20 µM de viologène méthylique (MV), ou NaCl de 10 mm ou 50 mM. Notez que les feuilles rétrécies sont dues au flétrissement.
Il est à noter que, dans la racine de type sauvage, la prolifération du cortex n’est induite que dans une plage étroite de concentrations de peroxyde d’hydrogène (0,5-2 mM).2 Au-dessus de 2 mM, le peroxyde d’hydrogène provoque des dommages cellulaires, ce qui explique l’absence de prolifération du cortex. Cette découverte signifie également que la prolifération du cortex sert de mécanisme de protection contre les stress légers mais non aigus. Néanmoins, nous pensons que la prolifération du cortex est le mécanisme prédominant pour les cultures végétales pour faire face au stress abiotique, car un stress chronique léger se produit beaucoup plus fréquemment que le stress aigu en agriculture. En formant une couche cellulaire supplémentaire, les plantes acquerraient une protection permanente. Parce qu’il n’est pas nécessaire de maintenir l’expression coûteuse des protéines et des antioxydants, les plantes peuvent investir plus de ressources dans la croissance et le développement. Étant donné que la prolifération du cortex prend également des ressources, aucun cortex supplémentaire ne serait produit lorsque le niveau de stress est faible. Lorsque le stress est intense, les plantes doivent monter un éventail de réponses pour y faire face, mais dans cette situation, la priorité des plantes est de survivre.
Une autre observation intrigante de nos études est qu’une seule couche supplémentaire de cortex est produite chez les plantes mutantes espions ou de type sauvage traitées au peroxyde d’hydrogène. Deux mécanismes possibles peuvent être conçus. Premièrement, cela pourrait se produire si la racine a l’énergie nécessaire pour produire une seule couche cellulaire supplémentaire, même si les cellules peuvent se diviser davantage. Alternativement, et plus probablement, si les cellules endodermiques qui donnent naissance à la couche de cortex supplémentaire s’arrêtent à un certain stade du cycle cellulaire, le signal ROS pourrait relancer le cycle cellulaire mais être incapable de relancer un autre cycle cellulaire. D’autres études sont nécessaires pour distinguer ces possibilités.
En tant qu’organe, la racine joue un rôle central dans l’absorption des nutriments et de l’eau ainsi que dans l’ancrage, mais les types cellulaires individuels fonctionnent distinctement. Par exemple, l’endoderme agit comme une passerelle pour l’absorption sélective des nutriments 5, alors que les cellules de la columelle sont responsables de la réponse gravitropique.6 En plus du transport à longue distance de l’eau et des nutriments, le tissu vasculaire joue également un rôle dans le stockage et l’homéostasie des nutriments, en particulier pour le fer et le soufre.6 Parmi tous les types de cellules racinaires, le cortex est considéré comme le moins différencié. On ne sait toujours pas si le cortex a un rôle dans la croissance et la physiologie des plantes. Cette étude fournit la preuve qu’une fonction du cortex est la protection contre le stress abiotique.