White a été le premier choix des Cowboys de Dallas et le deuxième joueur sélectionné lors de la draft 1975 de la National Football League, et a été transféré au secondeur central, où il était un remplaçant de la légende des Cowboys Lee Roy Jordan, jouant principalement sur les équipes spéciales lors de ses deux premières saisons, y compris sa saison recrue lorsque Dallas a perdu contre les Steelers de Pittsburgh au Super Bowl X. Jordan a pris sa retraite après la saison 1976, et son poste a été occupé par Bob Breunig, qui a occupé le poste les neuf saisons suivantes. Au cours de sa troisième saison (1977), White est transféré au poste de defensive tackle droit, le même poste autrefois occupé par « M. Cowboy », Bob Lilly, de 1961 à 1974, un mouvement qui à son tour ramène le vétéran Larry Cole à son poste naturel d’ailier défensif (remplaçant Ed « Too Tall » Jones et Harvey Martin, bien qu’il ait joué au poste de defensive tackle gauche après la retraite de Jethro Pugh.
Cette année s’avérerait être son année d’évasion; il a été nommé dans sa première équipe All-Pro, son premier Pro Bowl, et (le jour de son 25e anniversaire) a été nommé co-MVP du Super Bowl XII avec son coéquipier Harvey Martin, faisant de lui l’un des dix joueurs défensifs à remporter cet honneur. En 1978, White est nommé Joueur défensif de l’année de la NFC et sera nommé dans neuf équipes consécutives All-Pro et Pro Bowl. Il prendra sa retraite en 1988 (coïncidence, également la dernière saison sur la touche pour l’entraîneur original des Cowboys, Tom Landry), après avoir joué 209 matchs en 14 saisons, ne manquant qu’un match pendant cette période. Au moment de sa retraite, il avait joué le deuxième plus grand Cowboy de Dallas de l’histoire. Au cours de ces 14 années, il a participé à trois Super Bowls, six matchs de championnat NFC et a accumulé 1 104 tacles (701 en solo) et 111 sacks. Son plus haut total de sacks en une saison est de 16 en 1978. Il a été élu au Temple de la renommée du football professionnel en 1994. À l’occasion du 35e anniversaire de la désignation des seuls co-MVP de l’histoire du Super Bowl, le Super Bowl XLVII, qui comme le Super Bowl XII a été joué à La Nouvelle-Orléans, en Louisiane, a été dédié aux Blancs. Harvey Martin était décédé en 2001.
Progressivement, l’accumulation de blessures a commencé à limiter l’efficacité de White. Il n’a été crédité que de 64 tacles lors de la saison 1987 (une saison au cours de laquelle White a fait le choix controversé de franchir la ligne de piquetage lors de la grève des joueurs); cela fait suite à une opération à l’épaule l’année précédente et à un disque bombé au cou qui s’est aggravé. En 1988, il joue un rôle de remplaçant, n’assumant pas une position à trois points en raison de son handicap. White a ouvertement et honnêtement reconnu sa frustration de ne plus pouvoir jouer au niveau auquel il était habitué, et il a décidé de prendre sa retraite après la saison 1988.