John Slattery è più famoso per i suoi talenti di recitazione e regia. Originario di Newton, Massachusetts, è cresciuto insieme a cinque fratelli, Ellen, Nan, Julie, Lee e Peter, dalla madre Joan Slattery (nata Mulhern), un contabile scomparso in 2017 a causa di insufficienza cardiaca, e padre John Slattery, un mercante di pelli.
Nel 1988, Slattery apparve per la prima volta in TV in Dirty Dozen: The Series e proseguì con Homefront, Maggie, Jack & Bobby e Desperate Housewives. Ha raggiunto il successo mainstream grazie a ritrarre Roger Sterling nella serie Mad Men, che ha vinto 2 SAG Awards per il suo cast eccezionale. Inoltre, il performer ha suonato in Wet Hot American Summer: First Day of Camp, Veep, Mrs. America e neXt series.
I ruoli cinematografici di maggior successo di John Slattery includono quelli in Mona Lisa Smile, Underdog, The Adjustment Bureau, In Our Nature, Bluebird, Spotlight e Churchill. Ha anche interpretato Howard Stark nei film Marvel. Inoltre, John suona a teatro e ha alcuni crediti di Broadway. Nel 2013 ha diretto e co-scritto God’s Pocket film.
Il 30 dicembre 1998, John si è sposato con la sua collega Talia Balsam alle Hawaii. Nel 1999, il loro figlio Harry fece il suo primo respiro. Gli sposi amano lavorare insieme e persino ritraggono una coppia sposata in Mad Men. Quando a Slattery viene chiesto del segreto della loro felice vita coniugale, dice che è stato molto fortunato a trovare la persona giusta.
Un fatto curioso: nel tempo libero, John ama sciare e fare surf.