White was de Dallas Cowboys ‘ eerste pick en de tweede speler geselecteerd in de 1975 National Football League Draft, en werd verplaatst naar Midden linebacker, waar hij was een back-up van Cowboy legende Lee Roy Jordan, spelen meestal op speciale teams zijn eerste twee seizoenen, met inbegrip van zijn rookie seizoen toen Dallas verloor van de Pittsburgh Steelers in Super Bowl X. Jordan met pensioen na de 1976 seizoen, en zijn slot werd gevuld door Bob Breunig, die de positie de volgende negen seizoenen gehouden. Tijdens zijn derde seizoen (1977), White werd verplaatst naar rechts defensieve tackle, dezelfde positie voorheen bezet door “Mr.Cowboy”, Bob Lilly, van 1961 tot 1974, een beweging die op zijn beurt verplaatste veteraan Larry Cole terug naar zijn natuurlijke defensieve eind positie (back-up Ed “too Tall” Jones en Harvey Martin, hoewel hij speelde links defensieve tackle na de pensionering van Jethro Pugh.
dat jaar zou zijn breakoutjaar blijken te zijn; hij werd genoemd naar zijn eerste All-Pro team, zijn eerste Pro Bowl, en (op zijn 25e verjaardag) werd benoemd tot co-MVP van Super Bowl XII met teamgenoot Harvey Martin, waardoor hij een van de tien verdedigende spelers om die eer te winnen. In 1978, White werd uitgeroepen tot de NFC defensieve speler van het jaar, en zou worden benoemd tot negen opeenvolgende All-Pro en Pro Bowl teams. Hij zou met pensioen gaan in 1988 (toevallig ook het laatste seizoen aan de zijlijn voor originele Cowboys coach Tom Landry), na 209 wedstrijden gespeeld te hebben in 14 seizoenen, maar miste één wedstrijd tijdens die periode. Op het moment van zijn pensioen, hij had gespeeld de tweede meest van elke Dallas Cowboy in de geschiedenis. Tijdens die 14 jaar, Hij speelde in drie Super Bowls, zes NFC Championship Games, en verzamelde 1104 tackles (701 solo) en 111 sacks. Zijn hoogste seizoen sack totaal was 16 in 1978. In 1994 werd hij lid van de Pro Football Hall of Fame. Ter gelegenheid van de 35e verjaardag van de naam van de enige co-MVP ‘ s in de Super Bowl geschiedenis, Super Bowl XLVII, die net als Super Bowl XII werd gespeeld in New Orleans, Louisiana, werd gewijd aan Wit. Harvey Martin was overleden in 2001.
geleidelijk begon de accumulatie van letsels de werkzaamheid van White te beperken. Hij werd gecrediteerd met slechts 64 tackles in het 1987 seizoen (een seizoen waarin White maakte de controversiële keuze om de piket lijn tijdens de spelers’ staking); dit volgde schouder chirurgie het voorgaande jaar en een uitpuilende schijf in zijn nek die verergerde. In 1988, hij speelde in een back-up rol, niet het aannemen van een drie-punts houding als gevolg van de handicap. White erkende openlijk en eerlijk zijn frustratie dat hij niet meer kon spelen op het niveau waarop hij gewend was, en hij besloot met pensioen te gaan na het seizoen 1988.