White był pierwszym zawodnikiem Dallas Cowboys i drugim wybranym w drafcie National Football League w 1975 i został przeniesiony do środkowego linebackera, gdzie był rezerwowym dla legendy kowbojów Lee Roya Jordana, grając głównie w specjalnych drużynach przez pierwsze dwa sezony, w tym w debiutanckim sezonie, kiedy Dallas przegrał z Pittsburgh Steelers w Super Bowl X. Jordan odszedł na emeryturę po sezonie 1976, a jego miejsce zajął Bob Breunig, który zajmował tę pozycję przez następne dziewięć sezonów. Podczas swojego trzeciego sezonu (1977), White został przeniesiony do prawego defensywnego tackle, tej samej pozycji wcześniej zajmowanej przez „Mr.Cowboy”, Bob Lilly, od 1961 do 1974, ruch, który z kolei przeniósł weterana Larry Cole z powrotem do swojej naturalnej defensywnej pozycji końcowej (kopii zapasowej Ed „Too Tall” Jones i Harvey Martin, choć grał w lewym defensywnym tackle po przejściu na emeryturę Jethro Pugh.
Ten rok okaże się jego przełomowym rokiem; został wybrany do swojej pierwszej drużyny All-Pro, jego pierwszy Pro Bowl, i (w dniu swoich 25 urodzin) został wybrany MVP Super Bowl XII z kolegą z drużyny Harveyem Martinem, co czyni go jednym z dziesięciu graczy defensywnych, którzy zdobyli ten zaszczyt. W 1978 roku White został uznany za defensywnego Gracza Roku NFC i został wybrany do dziewięciu kolejnych drużyn All-Pro i Pro Bowl. Odszedł na emeryturę w 1988 roku (przypadkowo, również ostatni sezon na uboczu dla oryginalnego trenera Cowboys Toma Landry ’ ego), rozegrał 209 meczów w ciągu 14 sezonów, brakuje tylko jednego meczu w tym okresie. W momencie przejścia na emeryturę grał na drugim miejscu w historii Dallas Cowboy. W ciągu tych 14 lat zagrał w trzech Super Bowlach, sześciu meczach o mistrzostwo NFC i zgromadził 1104 zbiórki (701 pojedynków) i 111 zbiórek. W sezonie 1978 zajął 16. W 1994 został wybrany do Pro Football Hall of Fame. Z okazji 35 rocznicy nadania nazwy jedynemu współpomysłowi w historii Super Bowl, Super Bowl XLVII, który podobnie jak Super Bowl XII został rozegrany w Nowym Orleanie w Luizjanie, został poświęcony White ’ owi. Harvey Martin zmarł w 2001 roku.
stopniowo nagromadzenie obrażeń zaczęło ograniczać skuteczność White ’ a. W sezonie 1987 zaliczył tylko 64 trafienia (sezon, w którym White dokonał kontrowersyjnego wyboru przekroczenia linii pikiety podczas strajku zawodników); nastąpiło to po operacji barku w poprzednim roku i wybrzuszeniu szyi, które pogorszyło się. W 1988 roku grał w roli rezerwowego, nie zajmując stanowiska trzypunktowego z powodu niepełnosprawności. White otwarcie i uczciwie przyznał się do swojej frustracji, że nie może już grać na poziomie, na którym był przyzwyczajony, i postanowił przejść na emeryturę po sezonie 1988.