White a fost prima alegere a Dallas Cowboys și al doilea jucător selectat în Draftul Ligii Naționale de fotbal din 1975 și a fost mutat la mijloc linebacker, unde a fost o rezervă pentru legenda Cowboy Lee Roy Jordan, jucând mai ales pe echipe speciale primele sale două sezoane, inclusiv sezonul său debutant când Dallas a pierdut în fața Pittsburgh Steelers în Super Bowl X. Jordan s-a retras după sezonul 1976, iar slotul său a fost ocupat de Bob Breunig, care a ocupat poziția în următoarele nouă sezoane. În timpul celui de-al treilea sezon (1977), White a fost mutat în abordarea defensivă dreaptă, aceeași poziție ocupată anterior de „Domnul Cowboy”, Bob Lilly, din 1961 până în 1974, o mișcare care la rândul său l-a mutat pe veteranul Larry Cole înapoi în poziția sa defensivă naturală (susținând Ed „Prea Înalt” Jones și Harvey Martin, deși a jucat atac defensiv stâng după retragerea lui Jethro Pugh.
acel an s-ar dovedi a fi anul său de izbucnire; a fost numit în prima sa echipă All-Pro, primul său Pro Bowl și (la 25 de ani) a fost numit co-MVP al Super Bowl XII cu coechipierul Harvey Martin, făcându-l unul dintre cei zece jucători defensivi care au câștigat acea onoare. În 1978, White a fost numit jucătorul defensiv al anului NFC și va fi numit în nouă Echipe consecutive All-Pro și Pro Bowl. S-ar retrage în 1988 (întâmplător, și ultimul sezon pe margine pentru antrenorul original Cowboys Tom Landry), după ce a jucat 209 de jocuri în 14 sezoane, lipsind doar un joc în acea perioadă. La momentul pensionării sale, el a jucat al doilea cel mai mare din orice Dallas Cowboy din istorie. În acei 14 ani, a jucat în trei Super Bowl-uri, șase jocuri de campionat NFC și a acumulat 1.104 abordări (701 solo) și 111 saci. Cel mai mare total al sacului său de sezon a fost de 16 în 1978. A fost ales în Pro Football Hall of Fame în 1994. Cu ocazia celei de-a 35-a aniversări a numirii singurului co-MVP din istoria Super Bowl, Super Bowl XLVII, care la fel ca Super Bowl XII a fost jucat în New Orleans, Louisiana, a fost dedicat albului. Harvey Martin a murit în 2001.
treptat, acumularea de leziuni a început să limiteze eficacitatea lui White. El a fost creditat cu doar 64 de abordări în sezonul 1987 (un sezon în care White a făcut alegerea controversată de a trece linia de pichet în timpul grevei jucătorilor); aceasta a urmat intervenției chirurgicale la umăr anul precedent și a unui disc bombat în gât care s-a înrăutățit. În 1988, a jucat într-un rol de rezervă, fără a-și asuma o poziție în trei puncte din cauza dizabilității. White și-a recunoscut deschis și sincer frustrarea că nu mai poate juca la nivelul la care era obișnuit și a decis să se retragă după sezonul 1988.