White var Dallas Cowboys första val och den andra spelaren som valdes i 1975 National Football League Draft, och flyttades till middle linebacker, där han var en backup till Cowboylegenden Lee Roy Jordan, spelar mestadels på speciallag hans första två säsonger, inklusive hans rookiesäsong när Dallas förlorade mot Pittsburgh Steelers i Super Bowl X. Jordan gick i pension efter säsongen 1976, och hans slot fylldes av Bob Breunig, som innehade positionen de kommande nio säsongerna. Under sin tredje säsong (1977) flyttades White till höger defensiv tackling, samma position som tidigare ockuperades av ”Mr.Cowboy”, Bob Lilly, från 1961 till 1974, ett drag som i sin tur flyttade veteran Larry Cole tillbaka till sin naturliga defensiva slutposition (säkerhetskopiera Ed ”Too Tall” Jones och Harvey Martin, även om han spelade vänster defensiv tackling efter pensioneringen av Jethro Pugh.
det året skulle visa sig vara hans breakout år; han utsågs till sitt första All-Pro-lag, hans första Pro Bowl, och (på hans 25-årsdag) utsågs till co-MVP för Super Bowl XII med lagkamrat Harvey Martin, vilket gör honom till en av tio defensiva spelare för att vinna den äran. 1978 utsågs White till årets NFC-defensiva spelare och skulle utses till nio på varandra följande All-Pro-och Pro Bowl-lag. Han skulle gå i pension 1988 (tillfälligt, också den sista säsongen på sidan för original Cowboys tränare Tom Landry), efter att ha spelat 209 matcher på 14 säsonger, saknade bara ett spel under det spännvidden. Vid tiden för sin pensionering, han hade spelat den näst mest av någon Dallas Cowboy i historien. Under dessa 14 år spelade han i tre Super Bowls, sex NFC-mästerskapsspel och samlade 1 104 tacklingar (701 solo) och 111 säckar. Hans högsta enda säsong säck totalt var 16 i 1978. Han valdes till Pro Football Hall of Fame 1994. I anledning av 35-årsjubileet för namnet på de enda co-MVP: erna i Super Bowl-historien, Super Bowl XLVII, som precis som Super Bowl XII spelades i New Orleans, Louisiana, var tillägnad White. Harvey Martin dog 2001.
gradvis började ackumuleringen av skador begränsa Whites effektivitet. Han krediterades endast 64 tacklingar under säsongen 1987 (en säsong där White gjorde det kontroversiella valet att korsa strejklinjen under spelarnas strejk); detta följde axeloperation föregående år och en utbuktande skiva i nacken som förvärrades. 1988 spelade han i en reservroll och antog inte en trepunktsställning på grund av funktionshinder. White erkände öppet och ärligt sin frustration att han inte längre kunde spela på den nivå som han var van vid, och han bestämde sig för att gå i pension efter 1988-säsongen.