Hacia un enfoque integrado para entender la evolución de los peces cavernícolas mexicanos

Introducción

Los tetras mexicanos en ríos de América Central y en cuevas del centro de México son la misma especie: Astyanax mexicanus. Los primeros son peces tropicales multicolores de agua dulce de tipo salvaje. Estos últimos son «mutantes naturales» que viven en la oscuridad total y permanente, y carecen de ojos y pigmentación (figura 1). Se pueden encontrar en 30 cuevas kársticas en una región restringida de México . Los dos tipos de morfos pueden reproducirse y dar una progenie fértil, y los peces cavernícola de diferentes cuevas también son interfértiles . Por lo tanto, después de un cambio ambiental drástico y repentino, su evolución fenotípica se produjo rápidamente en unos 20 000 años y probablemente aún esté en curso. Cabe destacar que, basándose en distinciones morfológicas, los morfos de superficie y cueva se propusieron originalmente como diferentes especies e incluso géneros, y al pez sin ojos se le dio el nombre de Anoptichthys jordani . La especiación entre los dos morfos puede estar en camino, pero aún no ha ocurrido, sobre la base de criterios de fecundidad inter.

La A. el sistema mexicanus presenta muchas características ventajosas y parece un sistema modelo sobresaliente para estudiar las fuerzas evolutivas (mecanismos distales) y los mecanismos evolutivos (mecanismos proximales) subyacentes a las adaptaciones morfológicas, conductuales y fisiológicas en respuesta al cambio ambiental. En comparación con otros peces, como el patíbulo , los cíclidos o el pescado blanco, que también han sufrido radiaciones recientes y han contribuido significativamente a la biología evolutiva, el pez cavernícola A. mexicanus experimentó una presión selectiva considerable y una evolución morfológica extrema. Las ventajas obvias de tetras son las ideas que se pueden obtener para comprender cómo los ritmos circadianos influyen en la fisiología y cómo otros sentidos pueden compensar la pérdida de la vista. Se pueden estudiar las bases conductuales y genéticas de su aparentemente fácil colonización de cuevas, en comparación con otras especies de peces endémicos que viven en ríos mexicanos, a veces llamadas «preadaptaciones». Además, el modelo cavefish, al igual que otros modelos evolutivos de peces, cumple los requisitos previos para cualquier investigación: ha entrado en la era del genoma , se puede criar y manipular con relativa facilidad y su biología de la población se ha estudiado durante décadas .

Se han publicado recientemente varias reseñas, incluido un libro sobre la biología del pez cavernícola mexicano de colaboradores de toda la comunidad científica de Astyanax, que tratan sobre todas las muchas facetas de la biología evolutiva del pez cavernícola. En lugar de revisar específicamente un aspecto, aquí nos centraremos en combinar enfoques para comprender mejor la evolución de los peces cueva y para iluminar los mecanismos evolutivos en general.

Hacia un enfoque integrado

Los investigadores de peces cueva mexicanos tienen diversos antecedentes disciplinarios: genética, biología del desarrollo, neurociencia, fisiología, metabolismo, genómica, biología de poblaciones, ecología, biología de cuevas o espeleología. Un enfoque integrado es, en esencia, un método de análisis multidisciplinario, en el que un fenómeno se examina desde varios ángulos (figura 2). En sticklebacks, por ejemplo, la combinación de biología de poblaciones, genética cuantitativa y biología del desarrollo ha revelado procesos sorprendentemente convergentes que ocurren en las secuencias reguladoras no codificantes de un factor de transcripción del desarrollo (Pitx1) y que subyacen a la evolución morfológica (pérdida de la columna pélvica) de múltiples poblaciones de agua dulce de ancestros marinos . Aquí proporcionamos ejemplos de preguntas que se benefician de un enfoque integrado en el cavefish sistema.

(a) Biología del desarrollo y genética: desarrollo y pérdida de los ojos

Una pregunta típica en las fronteras de estas dos disciplinas es la del desarrollo y pérdida de los ojos, es decir. los mecanismos de la evolución morfológica. El problema se examinó primero a través de cruces entre peces de superficie y de caverna o entre peces de caverna procedentes de diferentes cuevas . Los híbridos F1 de padres cave × surface tienen ojos ligeramente reducidos pero funcionales, lo que indica que los alelos cave son en su mayoría recesivos. A veces, los híbridos F1 generados a partir de padres procedentes de diferentes cuevas desarrollan ojos pequeños, y tal complementación parcial sugiere que diferentes genes se ven afectados en diferentes cuevas, lo que resalta la evolución convergente . Los análisis de loci de rasgos cuantitativos (QTL) muestran que el control del tamaño de los ojos en familias F2 es un rasgo complejo, que involucra 12-15 loci . Como los alelos de cueva en cada ojo o lente QTL causan reducciones de tamaño, los autores sugirieron que la pérdida de los ojos evolucionó por selección natural, en lugar de por deriva. Un estudio reciente que examinó la degeneración retiniana de los peces cavernícola en el contexto del mapeo QTL identificó cuatro regiones, cada una involucrada en el control del grosor de una capa retiniana distinta, y en la que se identificaron varios genes candidatos, en su mayoría correspondientes a factores de transcripción y reguladores del desarrollo .

Desde el punto de vista de la biología del desarrollo, la degeneración ocular del pez cavernícola se desencadena por el cristalino embrionario defectuoso, que rápidamente se vuelve apoptótico y causa el colapso de todo el ojo . La apoptosis del cristalino se debe indirectamente a un aumento de la señalización de Shh (Erizo sónico) desde la línea media embrionaria . Es importante destacar que el aumento de la señalización Shh también afecta a otros tejidos pleiotropicales de la futura cabeza y el cerebro anterior: el tamaño de la mandíbula y el número de brotes gustativos aumentan , el placodo olfativo se agranda a expensas del placodo del cristalino , la región preóptica y el hipotálamo en el cerebro anterior se agrandan, en parte a expensas de la retina ventral , y el desarrollo cambia significativamente . Estos hallazgos sugirieron que la selección indirecta podría estar en acción durante la evolución del desarrollo de la pérdida de ojos en peces cueva, es decir, que los ojos se perderían como daño colateral secundario resultante de la evolución constructiva de otros rasgos beneficiosos. Por lo tanto, el enfoque evo-devo y el enfoque genético convergen en proponer la selección actuando como uno de los mecanismos distales subyacentes a la pérdida ocular. Cabe destacar que otras pruebas de estudios de evolución molecular del transcriptoma del desarrollo sugieren que la deriva genética es un mecanismo para la pérdida de los ojos: en el pez cavernícola, las mutaciones radicales (p. ej. dando lugar a aminoácidos con distintas propiedades físico-químicas en los dos morfos) están sobrerrepresentados en los ‘genes oculares’, lo que puede explicarse por una selección relajada para la visión durante la evolución en ausencia de luz . Por lo tanto, probablemente hay dos componentes subyacentes a la pérdida de los ojos en los peces cueva: la selección (directa o indirecta) para mejorar la supervivencia en la oscuridad y la deriva por acumulación aleatoria de mutaciones en los «genes oculares» que no se contraeleccionan .

b) Biología del desarrollo y comportamiento: oler, sentir y dormir

La embriogénesis procede a través de una cascada jerárquica de eventos que comienzan antes de la fecundación. Los cambios en la forma del cerebro y, en consecuencia, en la función, podrían surgir de la selección natural que actúa a diferentes niveles durante la embriogénesis: productos genéticos maternos en el ovocito, expresión de morfógenos y genes de patrones y sincronización de la proliferación/diferenciación celular. La aparición de comportamientos novedosos a través de las variaciones del desarrollo es esencial para la radiación evolutiva . Los avances recientes en secuenciación, edición genómica y transgénesis están ayudando a desentrañar los mecanismos moleculares de esta evolución. El estudio de las variaciones en el genoma regulador y el epigenoma en un futuro próximo arrojará luz sobre los mecanismos que vinculan la función génica y la evolución del desarrollo.

El desempeño conductual diferencial puede provenir de especializaciones sensoriales que tienen una base de desarrollo. En paralelo a la regresión ocular, los peces cavernícola desarrollaron epitelios olfativos más grandes, órganos sensoriales especializados en la detección de moléculas relacionadas con la alimentación y la reproducción. El agrandamiento en el tejido embrionario predestinado como epitelio olfativo es el resultado de cambios sutiles en la expresión de las moléculas de señalización Bmp4 y Shh en el mesodermo precordial embrionario. Paralelamente, los ensayos de comportamiento han demostrado las notables capacidades olfativas del pez cavernícola . El aumento de la sensibilidad olfativa probablemente no esté determinado solo por el tamaño del órgano sensorial y la plasticidad del desarrollo, y los cambios en el procesamiento central también deben contribuir a esta adaptación .

Algunas poblaciones de peces cavernícolas han desarrollado un comportamiento de atracción vibratoria (VAB) hacia objetos oscilantes en el agua, mediados por neuromastos de la línea lateral, particularmente aquellos ubicados en la región ocular suborbital . Las diferencias numéricas en los neuromastos aparecen en las etapas larvarias, pero las bases embriológicas y genéticas para tales modificaciones siguen siendo desconocidas. El aumento del número de neuromastos en la región óptica puede ser el resultado de la degeneración ocular, pero esto es independiente de la hipersignificación pleiotrópica Shh que conduce a la regresión ocular .

Otra adaptación del comportamiento de los peces cueva es la pérdida de sueño . El sueño es un estado reversible de umbral elevado de excitación y reposo. Su duración e intensidad difieren mucho entre las especies, dependiendo de las variables ecológicas y la historia evolutiva . Está regulado por el ciclo diario de luz-oscuridad (ausente en las cuevas), así como por el procesamiento sensorial y el equilibrio metabólico . La hipersensibilidad neuromástica está implicada en la pérdida de sueño en el pescado de caverna . El sistema hipotalámico hipocretina / orexinérgico tiene un papel conservado en la regulación del ciclo de sueño/vigilia en vertebrados . Se notificaron niveles más altos de expresión de hipocretina y número de neuronas en peces cavernícolas adultos en comparación con peces de superficie, y los ensayos funcionales confirmaron que el aumento de la neurotransmisión orexinérgica está asociado con el fenotipo de pérdida de sueño . Existen variaciones neuroanatómicas en el cúmulo neuronal de hipocretina a partir de la embriogénesis temprana, como resultado de modulaciones de morfógeno al final de la gastrulación . Las manipulaciones del desarrollo que reducen el número de neuronas de hipocretina en larvas de una semana de edad disminuyen la actividad en estas larvas, imitando a los peces de superficie. Esto demuestra que la evolución del desarrollo del cúmulo de hipocretinas afecta el comportamiento de los peces cavernícolas. También se observaron variaciones en el establecimiento de otros sistemas neuronales hipotalámicos (neuropéptido Y (NPY), proopiomelanocortina), y se debe explorar su contribución a los cambios de comportamiento.

c) Comportamiento, genética y genómica funcional: identificación de mutaciones en peces cavernícolas

Los peces cavernícolas muestran múltiples rasgos de comportamiento que son diferentes de los peces de superficie y parecen ser ventajosos para la vida en hábitats subterráneos, y probablemente han sido seleccionados para ellos. Esto implica que tienen una base genética.

Los abordajes de QTL indican que la pérdida de sueño , la pérdida de escolaridad , la postura de alimentación especial con un ángulo de 45° con respecto al sustrato y el VAB tienen un determinismo multigénico, ya que los peces F2 resultantes del cruce entre dos híbridos F1 presentan diversos niveles de esos comportamientos. Se identificaron varios intervalos QTL, lo que permitió mapear regiones genómicas asociadas con comportamientos particulares. Las regiones relacionadas con el control de la actividad del sueño/locomotora y VAB son diferentes . Además, el análisis de QTL sugiere genes candidatos, como el gen de proteína inducible por tp53 asociado a narcolepsia, un regulador potencial del sueño ubicado en el intervalo QTL identificado como regulador de la actividad locomotora .

A veces, el estudio de fenotipos conductuales puede sugerir genes candidatos. Por ejemplo, Tinaja cavefish hyperfagia sugirió investigar la vía de la leptina, lo que llevó a la identificación de mutaciones en el gen Mc4r (receptor de melanocortina 4). O bien, el efecto del deprenil (inhibidor de la degradación de la serotonina) sobre la agresividad, junto con análisis neuroanatómicos comparativos, implicó al sistema serotoninérgico en las diferencias de agresividad entre los dos morfos, y detectó una mutación en la enzima MAO (monoaminooxidasa). Por lo tanto, el estudio de fenotipos conductuales, pero también estudios neuroquímicos y neuroanatómicos, permite una mejor orientación de los genes candidatos responsables de los cambios conductuales entre los dos morfos.

Una vez identificado un gen candidato, la genómica funcional debe probar el papel del gen en el control del comportamiento. Cuando los peces cueva y los peces de superficie poseen diferentes alelos, se pueden usar cruces o edición genómica de CRISPR/Cas9 para insertar un alelo de superficie en los peces cueva y viceversa. Cuando el gen difiere en términos de nivel de expresión entre los peces cavefish y los peces de superficie, se puede lograr la inactivación o sobreexpresión. Por ejemplo, el gen de la hipocretina está sobreexpresado en los peces cueva. La caída de su expresión por morpholinos ha demostrado su implicación en la pérdida de sueño en los peces cavernícola .

Los estudios de comportamiento, la genética y la genómica funcional identifican las bases genéticas de los cambios de comportamiento. Entonces, pueden surgir contribuciones interesantes de estudios poblacionales y filogeográficos para dibujar hipótesis sobre la historia evolutiva del rasgo. Por ejemplo, la distribución de alelos mutados de Mc4r entre cuevas y ríos sugiere que el alelo derivado entró en la cueva a partir de la variación genética existente en los peces de superficie en el momento de la colonización de la cueva (véase también §2d). Cabe destacar que las bases genéticas son una de varias posibles causas proximales de la diferencia de comportamiento entre los dos morfos. También necesitamos estudiar los efectos del medio ambiente por sí solos (por ejemplo, ausencia de luz, parámetros físico-químicos del agua o soporte trófico), correspondientes a la posible participación de la plasticidad fenotípica o los mecanismos epigenéticos.

(d) Genómica y biología de poblaciones: remontando la historia evolutiva

Las cuevas que albergan peces cavernícola tienen una amplia distribución y se han agrupado en tres grupos: El Abra, Guatemala y Micos. La historia evolutiva y los orígenes de estas poblaciones de peces cavernícola todavía no se conocen bien. Si bien en la literatura se citaba generalmente un origen bastante antiguo, hace millones de años, de las poblaciones de peces cueva, análisis y modelos recientes utilizando dos conjuntos de datos independientes (microsatélites y polimorfismos de un solo nucleótido) sugieren que los peces cueva invadieron cuevas hace menos de 25 000 años . Un origen tan reciente debería ser verificable y tener consecuencias interesantes en términos de enfoques de genómica de la población. Los resultados deben ser comparables a los obtenidos en el sistema de espalda fija de tres espigas (p. ej. ). En primer lugar, un origen reciente y una rápida evolución de los peces cueva implica que la evolución fenotípica se basó principalmente en la fijación de variantes genéticas ya existentes en la población de superficie ancestral (a diferencia de las nuevas mutaciones que surgen, lo que lleva más tiempo), y muchas de ellas aún deben encontrarse en los peces de superficie existentes. Las exploraciones de todo el genoma deben realizarse a nivel de población para estimar el polimorfismo compartido , pero ya tenemos un ejemplo de tal caso: la mutación puntual descrita en Mc4r, y responsable del aumento del apetito en algunas poblaciones de peces cavernícola, se ha encontrado con baja frecuencia (3%) en individuos que habitan en ríos . En segundo lugar, un origen reciente también implica que la pérdida de genes/pseudogenización no debería haber tenido tiempo de ocurrir significativamente en los «genes oculares», que no se contraeleccionan en la oscuridad. También se necesitan encuestas genómicas de todo el genoma en genomas de alta calidad para confirmar esto, pero los datos publicados parecen respaldar esta predicción: las cristalinas y opsinas de peces cavernícola no muestran una pérdida importante de mutaciones funcionales en su secuencia de codificación, para compararlas, por ejemplo, con dos cristalinas y dos opsinas que están inactivadas/faltantes en el genoma de la rata topo desnuda . En tercer lugar, si las poblaciones de peces cavernícolas son jóvenes, debería ser posible encontrar rastros de selección de todo el genoma a través de análisis de barrido selectivo. El barrido selectivo es la fijación de un alelo a través de la selección, y la fijación de alelos neutros en loci estrechamente vinculados a través del autostop genético, lo que resulta en una diversidad genética reducida alrededor de la posición bajo selección. Estos análisis solo se pueden realizar si la selección es reciente; de lo contrario, surgen nuevos polimorfismos con el tiempo y enmascaran la región barrida . Una vez más, los enfoques de genómica poblacional son prometedores, como alternativa/complemento a los enfoques de QTL, para identificar loci en selección durante la evolución fenotípica de los peces cavernícolas.

(e) De la biología de la población al comportamiento y la genética: destacando las adaptaciones locales

Hay 30 poblaciones de cuevas descritas de A. mexicanus, que llevan el nombre de la cueva donde viven . Todas las poblaciones son ciegas y despigmentadas, pero estos sorprendentes fenotipos se logran, al menos parcialmente, a través de convergencias. El conjunto de genes involucrados en la degeneración ocular no es idéntico en diferentes poblaciones de cuevas (§2a), y las mutaciones/deleciones en Oca2 (albinismo ocular y cutáneo 2) responsables del fenotipo albino no son iguales en las cuevas Molino (grupo Guatemala), Pachón o Japonés (ambos del grupo El Abra). Otros fenotipos menos obvios también muestran variaciones significativas entre cuevas. El VAB está presente en el pez espada Pachón y Sabinos (ambos del grupo El Abra), pero no tiene el mismo determinismo genético parental, herencia paterna o materna, en estas dos poblaciones . Además, algunas poblaciones de cuevas muestran VAB (Pachón, Sabinos, Piedras), pero algunas no (Molino) . Finalmente, una pequeña proporción de peces de superficie muestran una forma débil de VAB, lo que sugiere que los antepasados de la superficie se adaptaron a las cuevas mediante una selección positiva para VAB, seguida de una selección continua para la amplificación de este comportamiento y sus receptores sensoriales subyacentes, los neuromastos . Existen variaciones fenotípicas similares para el sueño, la agresividad o el comportamiento alimentario entre las poblaciones de cuevas. Se describen diversos grados de reducción del sueño derivada de la evolución en las poblaciones de Pachón, Tinaja, Molino, Sabinos y Chica , pero esta característica depende de las entradas sensoriales de la línea lateral solo en la población de Pachón , lo que indica que el fenotipo puede haber surgido por diferentes mecanismos. La pérdida de agresividad territorial y jerárquica-un sello distintivo de los peces de superficie – se describe en el pez cueva Pachón, mientras que el pez cueva Molino ha conservado cierto grado de agresividad , y esta diferencia fenotípica podría estar relacionada con la presencia o ausencia de una mutación MAO en los genomas de estas dos poblaciones . El aumento del apetito del pez cavernícola Tinaja no se ve en el pez cavernícola Pachón , posiblemente relacionado con la presencia o ausencia en sus genomas de alelos Mc4r mutados . Estos ejemplos destacan las complejas relaciones genotipo / fenotipo y los orígenes complejos de las poblaciones de peces cavernícola de Astyanax. Cada cueva parece ser un caso especial en términos de fenotipo y combinaciones de alelos, y el posible escenario para explicar las distribuciones alélicas en términos de orígenes, migraciones y flujos de genes requerirá mayores esfuerzos en biología de poblaciones y genómica de poblaciones. Además, habrá que analizar el impacto de los entornos específicos encontrados en cada cueva, ya que la diversidad subestimada en las diferentes cuevas (p. ej. la presencia / ausencia de murciélagos, depredadores o peces de superficie, soporte trófico, agua que entra por inundación o percolación, figura 1) puede contribuir a la selección y fijación de diferentes alelos, dependiendo de las condiciones ecológicas locales.

(f) De vuelta al trabajo de campo y ecología de la especie

A pesar de que se describen 30 cuevas de peces cavernícolas y son relativamente accesibles , pocos hallazgos de laboratorio han sido corroborados por experimentos en la naturaleza. Validar las interpretaciones mediante la evaluación del ciclo de vida silvestre y la ecología de las cuevas es importante para evitar interpretaciones erróneas o excesivas y para comprender la diversidad ecológica de las cuevas, que puede estar relacionada con diferencias genéticas y de comportamiento (figura 1).

Los hábitats subterráneos reciben energía de fuentes externas (colonias de murciélagos, insectos, agua corriente y de filtración cargada de microfauna, partículas y carbono orgánico) . Los suministros de alimentos varían según la estación y la localidad, por lo tanto, el contenido de carbono de lodo variable en diferentes cuevas . Sin embargo, el examen de los contenidos intestinales de pescado salvaje con guano de murciélago, barro, plancton, insectos y fragmentos de congéneres en diferentes estaciones sugirió adultos bien nutridos con régimen dietético no especializado en las cuevas de Chica, Sabinos, Subterráneo y Pachón . La tasa de crecimiento del pez cavernícola Pachón es comparable a la de sus congéneres de superficie y se encuentran juveniles sanos con sistemas digestivos que contienen grandes cantidades y variedades de microartrópodos , lo que sugiere excelentes habilidades de caza en alevines ciegos, como en condiciones de laboratorio . Los peces cavernícolas silvestres subterráneos son más sensibles a los estímulos olfativos que los híbridos con ojos que cohabitan en la cueva, lo que sugiere que las habilidades olfativas descritas en el laboratorio también funcionan en el entorno natural. Las capacidades de VAB o acústicas también deben investigarse en varias cuevas, ya que las habilidades para encontrar alimentos pueden depender de los ecosistemas de las cuevas.

El pescado de laboratorio y salvaje tiene un mayor contenido de grasa que el pescado de superficie (S Rétaux 2004–2018, observaciones personales). El metabolismo de los peces cavernícolas también se modifica a nivel circadiano. En los peces cueva de Chica salvaje, pero no en los animales de laboratorio del mismo origen, los bajos niveles de expresión del período del gen oscilador1 están asociados con funciones rítmicas abolidas, lo que sugiere que «los peces cueva experimentan luz permanente en lugar de oscuridad perpetua». Las alteraciones del ritmo circadiano son un rasgo común en los animales de las cuevas y podrían contribuir al ahorro de energía al reducir la demanda metabólica . Por último, la hipótesis de una limitación genética en el tamaño corporal (el Pachón silvestre parece tener tamaños máximos más pequeños que el Tinaja y el Subterráneo) para reducir el gasto energético y las necesidades alimentarias aún no se ha investigado . Estos estudios sobre especímenes silvestres ilustran las muchas modificaciones en funciones complejas que podrían haber evolucionado en diferentes poblaciones de cuevas.

También se necesitan investigaciones longitudinales para comprender mejor el estilo de vida de los peces cueva. Los peces cueva se reproducen fácilmente en laboratorios, pero se sabe poco de su ciclo reproductivo y comportamiento de apareamiento en la naturaleza. En la cueva Chica, Bridges describió hembras grandes con huevos y pequeños especímenes que él estimaba que tenían menos de un mes de edad, como se informa en . Se sugirió que la estación seca correspondía al período de reproducción de los peces cueva, lo que es consistente con el informe de juveniles en Pachón en marzo de 2016 . Si se confirma, esto sugeriría una temporada de reproducción ‘sincronizada’ de Sur a Norte de la Sierra, diferente del pez cavernícola ambliópsido de América del Norte, que se reproduce después de las inundaciones de primavera que introducen alimento en las cuevas . Dado que el desove de laboratorio en peces de caverna Astyanax y peces de superficie es inducido por variaciones en la temperatura del agua , las variaciones climáticas circadianas y durante todo el año en cuevas serán cruciales.

A pesar de las obvias dificultades de realizar experimentos de campo, avanzar hacia un enfoque totalmente integrador y multidisciplinario para comprender mejor la evolución de los peces cueva requiere más trabajo de campo. En particular, es esencial tener en cuenta las características ecológicas específicas de las diferentes cuevas, o de los diferentes estanques en una sola cueva. Esto permitiría el establecimiento del mesocosmos para estudiar el comportamiento y el estilo de vida de los peces cavernícolas en condiciones más naturales, y también para realizar estudios de evolución artificial a más largo plazo en peces de superficie.

Conclusión

Esta revisión destaca la importancia de considerar la evolución de los peces cueva desde múltiples ángulos. Una empresa de este tipo a veces puede parecer larga y difícil, pero creemos que resultará gratificante y perspicaz comprender los secretos de las adaptaciones de los peces cueva a su entorno. La enorme diferencia en las condiciones ambientales experimentadas por los morfos de superficie y cuevas, la existencia de múltiples poblaciones de cuevas rápidamente evolucionadas, la variedad de fenotipos exhibidos por los peces cavernícolas a niveles morfológicos, fisiológicos y de comportamiento, la capacidad experimental exhibida por la especie, hacen que los modelos de peces primarios tetras mexicanos respondan a preguntas evolutivas más amplias. Las principales direcciones de investigación incluirán descifrar los procesos evolutivos genéticos y de desarrollo, incluido el tipo y el número de genes involucrados, o si las secuencias codificadoras o reguladoras están en juego para la evolución morfológica. Las preguntas fascinantes también incluyen los mecanismos de convergencia, o cómo pueden resultar resultados similares de diferentes mecanismos, destacando el poder del «retoque genético» en la evolución .

Accesibilidad a los datos

Este artículo no tiene datos adicionales.

Contribuciones de los autores

Los cuatro autores escribieron la revisión.

Intereses en conflicto

Declaramos que no tenemos intereses en conflicto.

Financiación

El trabajo en el grupo es apoyado por CNRS, FRM, UNADEV-AVIESAN, IDEEV y un programa de intercambio Franco-mexicano Ecos-Nord.

Notas a pie de página