Las plantas son sésiles; por lo tanto, para sobrevivir en un entorno precario, deben hacer frente a varios tipos de estrés, biótico y abiótico. Aunque se ha aprendido mucho sobre los genes y las vías de señalización involucradas en las respuestas al estrés,1 la forma en que las plantas responden al estrés en su desarrollo es poco conocida. Nuestros estudios recientes sugieren que la proliferación de la corteza radicular es un mecanismo protector contra el estrés abiótico.2
La evidencia inicial que sugiere este papel para la corteza radicular se deriva de nuestros estudios del mutante espía. En la raíz de plántulas silvestres de Arabidopsis thaliana de una semana de edad, hay una sola capa de corteza; en contraste, en el mutante espía, se produce una capa adicional de corteza a partir de la endodermis dentro de los 3 días posteriores a la germinación.3 Para determinar cómo el SPY afecta el desarrollo de las raíces, realizamos perfiles de transcripción con raíces de plantas mutantes y silvestres del tipo spy-3.2 Este análisis del transcriptoma mostró que los genes involucrados en la homeostasis redox se enriquecen entre los genes cuya expresión se altera en el mutante espía. Consistente con esto, encontramos que el mutante espía tiene un nivel elevado de especies reactivas de oxígeno (ROS). Basándonos en estas observaciones, planteamos la hipótesis de que la proliferación de la corteza podría ser causada por cambios en el estado redox celular. Confirmamos esto en otros experimentos que muestran que la proliferación de la corteza fue inducida en la raíz de las plántulas de tipo silvestre por peróxido de hidrógeno y que el fenotipo extra de la corteza en la raíz mutante espía fue suprimido por el glutatión, un potente agente reductor.
Inesperadamente, también encontramos que el receptor quinasa ERECTA es necesario para la proliferación de la corteza inducida por ROS.2 No se pudo inducir proliferación cortical en plantas con una mutación en el gen ERECTA (el ecotipo Ler o el mutante er105), independientemente de la concentración de peróxido de hidrógeno para el tratamiento. Curiosamente, otros estudios mostraron que el ESTOMAGO, pero no otros ligandos ERECTA, es esencial para esta respuesta de desarrollo mediada por redox. Por lo tanto, la proliferación de la corteza en respuesta al estrés oxidativo es una respuesta regulada, no solo pasiva.
Nuestro hallazgo de que la proliferación de la corteza mediada por redox es un proceso regulado plantea una pregunta sobre el papel de la proliferación de la corteza en el crecimiento y la fisiología de las plantas. Es concebible que la capa celular extra de la corteza actúe como un depósito de agua y, por lo tanto, ayude a la planta a sobrevivir en la sequía. Apoyando esta noción, se han encontrado capas extra de corteza en las raíces de plantas de Arabidopsis que han experimentado deficiencia de agua (resultados no publicados).
Las principales fuentes de ROS en las plantas son las mitocondrias y los cloroplastos. Normalmente, las ROS se generan a tasas bajas como subproductos de las reacciones respiratorias y fotosintéticas en estos orgánulos, pero se acumulan bajo estrés y pueden alcanzar niveles letales para las plantas. Por lo tanto, es probable que la proliferación de la corteza en respuesta al estrés oxidativo sea un mecanismo general que proteja a las plantas del estrés abiótico. De hecho, apoyando esta hipótesis, un estudio reciente mostró que los mutantes espías son más tolerantes a la sal alta en el suelo.4
Sin embargo, esto parece estar en desacuerdo con nuestra observación reciente de que el mutante espía desarrolla una raíz más corta en un medio de crecimiento normal que el tipo silvestre y su crecimiento radicular se reduce en mayor medida en un medio que contiene sal.2 Una explicación plausible de esta paradoja es que la capa de células corticales extra en la raíz mutante espía, junto con su longitud más corta, causa una reducción en la absorción de sal del suelo, manteniendo así un nivel normal de sal en el brote. Para probar esta hipótesis, rociamos solución de sal directamente sobre las hojas de los brotes mutantes y silvestres del spy-3. Las hojas del mutante espía se marchitaron cuando se expusieron a NaCl de 50 mm, pero el tipo silvestre no mostró signos de estrés bajo el mismo tratamiento (Fig. 1A). También realizamos un experimento similar con metil viologen, un herbicida inductor de ROS, y encontramos que el mutante spy-3 también era más sensible (Fig. 1). Se obtuvieron resultados similares con los mutantes spy-8 y spy-12, que se encuentran en el fondo Ler (Fig. 1B). Estos resultados apoyan la noción de que la proliferación de la corteza en la raíz juega un papel en contrarrestar las tensiones abióticas derivadas únicamente del suelo. Sin embargo, la tolerancia de los mutantes espías a la sal en el suelo no puede atribuirse únicamente a la capa adicional de corteza. Debido a que los mutantes con raíces cortas solamente, como el mutante scr, son más sensibles al alto contenido de azúcar y sal (Cui et al 2012; y resultados no publicados), creemos que la corteza contribuye significativamente a contrarrestar el estrés abiótico basado en el suelo.
El mutante espía es hipersensible a la sal y al metil viológeno. A) Plantas Col y spy-3, B) Ler (fila superior), spy-8 (fila central) y spy-12 (fila inferior), 9 h después de rociar con agua (control), 20 µM de metil viologen (MV), o NaCl de 10 mm o 50 mm. Tenga en cuenta que las hojas encogidas se deben a la marchitez.
Es de destacar que, en la raíz de tipo silvestre, la proliferación de la corteza se induce solo dentro de un rango estrecho de concentraciones de peróxido de hidrógeno (0,5 – 2 mm).2 Por encima de 2 mm, el peróxido de hidrógeno causa daño celular, lo que explica la falta de proliferación de la corteza. Este hallazgo también significa que la proliferación de la corteza sirve como un mecanismo protector contra tensiones leves pero no agudas. Sin embargo, creemos que la proliferación de la corteza es el mecanismo predominante para que los cultivos de plantas lidien con el estrés abiótico, ya que el estrés crónico leve ocurre con mucha más frecuencia que el estrés agudo en la agricultura. Al formar una capa celular adicional, las plantas adquirirían protección permanente. Debido a que no hay necesidad de mantener la costosa expresión de proteínas y antioxidantes, las plantas pueden invertir más recursos en crecimiento y desarrollo. Dado que la proliferación de la corteza también requiere recursos, no se produciría corteza adicional cuando el nivel de estrés es bajo. Cuando el estrés es intenso, las plantas tienen que montar una serie de respuestas para lidiar con él, pero en esta situación, la prioridad de las plantas es sobrevivir.
Otra observación interesante de nuestros estudios es que solo se produce una capa adicional de corteza en las plantas mutantes espías o silvestres tratadas con peróxido de hidrógeno. Se pueden concebir dos mecanismos posibles. En primer lugar, esto podría resultar si la raíz tiene la energía para producir solo una capa celular adicional, a pesar de que las células pueden dividirse aún más. Alternativamente, y más probablemente, si las células endodérmicas que dan lugar a la capa de corteza adicional se detienen en una determinada etapa del ciclo celular, la señal ROS podría volver a encender el ciclo celular, pero ser incapaz de reiniciar otro ciclo celular. Se necesitan más estudios para distinguir entre estas posibilidades.
Como órgano, la raíz desempeña un papel fundamental en la absorción de nutrientes y agua, así como en el anclaje, pero los tipos de células individuales funcionan claramente. Por ejemplo,la endodermis actúa como puerta de entrada para la absorción selectiva de nutrientes5, mientras que las células de la columela son responsables de la respuesta gravitropica.6 Además del transporte a larga distancia de agua y nutrientes, el tejido vascular también desempeña un papel en el almacenamiento de nutrientes y la homeostasis, en particular para el hierro y el azufre.6 Entre todos los tipos de células radiculares, la corteza es considerada como la menos diferenciada. Aún no está claro si la corteza tiene un papel en el crecimiento y la fisiología de las plantas. El presente estudio proporciona evidencia de que una de las funciones de la corteza es la protección contra el estrés abiótico.