White fue la primera elección de los Dallas Cowboys y el segundo jugador seleccionado en el Draft de la Liga Nacional de Fútbol de 1975, y fue trasladado al apoyador central, donde fue un respaldo de la leyenda de los Vaqueros Lee Roy Jordan, jugando principalmente en equipos especiales en sus primeras dos temporadas, incluida su temporada de novato cuando Dallas perdió ante los Pittsburgh Steelers en el Super Bowl X. Jordan se retiró después de la temporada de 1976, y su puesto fue ocupado por Bob Breunig, quien ocupó la posición las siguientes nueve temporadas. Durante su tercera temporada (1977), White fue trasladado al tackle defensivo derecho, la misma posición anteriormente ocupada por «Mr.Cowboy», Bob Lilly, de 1961 a 1974, un movimiento que a su vez movió al veterano Larry Cole de vuelta a su posición defensiva natural (respaldando a Ed «Too Tall» Jones y Harvey Martin, aunque jugó tackle defensivo izquierdo después del retiro de Jethro Pugh.
Ese año demostraría ser su año de ruptura; fue nombrado a su primer equipo All-Pro, su primer Pro Bowl, y (en su cumpleaños número 25) fue nombrado co-MVP del Super Bowl XII con su compañero de equipo Harvey Martin, lo que lo convirtió en uno de los diez jugadores defensivos en ganar ese honor. En 1978, White fue nombrado Jugador Defensivo del Año de la NFC, y sería nombrado a nueve equipos All-Pro y Pro Bowl consecutivos. Se retiraría en 1988 (casualmente, también la última temporada al margen del entrenador original de los Cowboys, Tom Landry), habiendo jugado 209 partidos en 14 temporadas, solo faltando un partido durante ese lapso. En el momento de su retiro, había jugado el segundo mejor vaquero de Dallas en la historia. Durante esos 14 años, jugó en tres Super Bowls, seis Juegos de Campeonato de la NFC y acumuló 1.104 tacleadas (701 en solitario) y 111 capturas. Su mayor total de sacos de una sola temporada fue de 16 en 1978. Fue elegido para el Salón de la Fama del Fútbol Profesional en 1994. Con motivo del 35 aniversario del nombramiento del único co-MVP en la historia del Super Bowl, el Super Bowl XLVII, que al igual que el Super Bowl XII se jugó en Nueva Orleans, Luisiana, fue dedicado a las Blancas. Harvey Martin había muerto en 2001.
Gradualmente, la acumulación de lesiones comenzó a limitar la efectividad del blanco. Se le acreditaron solo 64 tacleadas en la temporada de 1987 (una temporada en la que White tomó la controvertida decisión de cruzar la línea de piquetes durante la huelga de los jugadores); esto siguió a la cirugía de hombro del año anterior y un disco abultado en el cuello que empeoró. En 1988, desempeñó un papel de respaldo, sin asumir una postura de tres puntos debido a la discapacidad. White reconoció abierta y honestamente su frustración de que ya no podía jugar al nivel al que estaba acostumbrado, y decidió retirarse después de la temporada de 1988.