White volt a Dallas Cowboys első választása és a második játékos, akit az 1975-ös Nemzeti Labdarúgó Liga-tervezetben választottak ki, és áthelyezték középső linebacker, ahol tartalék volt Cowboy legenda Lee Roy Jordan, főleg speciális csapatokban játszott az első két szezonban, beleértve az újonc szezonját is, amikor Dallas elvesztette a Pittsburgh Steelers ban ben Super Bowl X. Jordan az 1976-os szezont követően visszavonult, helyét pedig Bob Breunig töltötte be, aki a következő kilenc szezonban töltötte be a pozíciót. Harmadik szezonja alatt (1977) White-ot a jobb védekezésre helyezték át, ugyanazt a pozíciót, amelyet korábban “Mr.Cowboy”, Bob Lilly, 1961-től 1974-ig, ez a lépés viszont a veteránt mozgatta Larry Cole vissza a természetes védekező véghelyzetébe (alátámasztva Ed “túl magas” Jones és Harvey Martin, bár Jethro Pugh visszavonulása után bal oldali védekezést játszott.
ez az év a kitörési évének bizonyulna; első All-Pro csapatának, az első Pro Bowl-nak nevezték el, és (25.születésnapján) csapattársával, Harvey Martinnal együtt a Super Bowl XII Társ MVP-jének nevezték el, így ő lett a tíz védekező játékos egyike, aki elnyerte ezt a megtiszteltetést. 1978-ban White-ot az év NFC Defensive Player Of The Year-nek nevezték ki, és kilenc egymást követő All-Pro és Pro Bowl csapat lett. 1988-ban nyugdíjba vonul (véletlenül az eredeti Cowboys edző utolsó szezonja is Tom Landry), 209 meccset játszott 14 szezon alatt, csak egy meccs hiányzott ebben az időszakban. Nyugdíjazásakor a történelem során a Dallas Cowboy közül a második legtöbbet játszotta. Ez alatt a 14 év alatt három Super Bowlban, hat NFC bajnokságban játszott, és 1104 tackle-t (701 szóló) és 111 sack-et gyűjtött össze. Legmagasabb szezonbeli zsákja 16 volt 1978-ban. 1994-ben beválasztották a Pro Football Hall of Fame-be. A Super Bowl történetében az egyetlen Társ MVP elnevezésének 35. évfordulója alkalmából a Super Bowl XLVII-t, amelyet a Super Bowl XII-hez hasonlóan játszottak New Orleans, Louisiana, fehérnek szentelték. Harvey Martin 2001-ben halt meg.
fokozatosan a sérülések felhalmozódása korlátozta White hatékonyságát. Csak 64 szerelést kapott az 1987-es szezonban (egy olyan szezonban, amikor White ellentmondásos döntést hozott a pikettvonal átlépéséről a játékosok sztrájkja során); ezt követte az előző évi vállműtét és a nyakában egy kidudorodó korong, amely súlyosbodott. 1988-ban tartalék szerepet játszott, a fogyatékosság miatt nem vállalt hárompontos álláspontot. White nyíltan és őszintén elismerte csalódottságát, hogy már nem játszhat azon a szinten, amelyen megszokta, és úgy döntött, hogy visszavonul az 1988-as szezon után.