Distribución de especies de palmeras y datos de tamaño de fruta
Las distribuciones de especies para todas (~2500) se obtuvieron de la Lista Mundial de Palmas30 (descargada en junio de 2015), datos de ausencia a la escala de los «países botánicos» definidos por el Grupo Internacional de Trabajo sobre Bases de datos taxonómicas (TDWG, https://www.tdwg.org/) 31. Los países botánicos generalmente corresponden a países, pero subdividen los países más grandes en estados o provincias (por ejemplo, Estados Unidos) o conservan unidades geográficas coherentes que se subdividen políticamente (por ejemplo, Borneo y Nueva Guinea) como unidades únicas31. Utilizamos la Lista de Verificación Mundial de Palmeras en lugar de la presencia de especies (es decir, registros de presencia exclusiva del Global Biodiversity Information Facility, GBIF), ya que este último es taxonómicamente incompleto (casi el 30% de todas las especies de palmeras no están representadas entre los registros a los que se accede a través de GBIF, descargado en enero de 2020). Además, los registros de ocurrencias a menudo están sesgados geográfica y taxonómicamente, lo que da lugar a grandes lagunas e incertidumbres en la información global sobre la ocurrencia de plantas (incluidas las palmeras)70.
De los 198 países botánicos en los que se encuentran las palmeras, incluimos solo los de los tres reinos biogeográficos principales (n = 129), modificados de ref. 71: (1) los afrotrópicos que abarcan todo el África subsahariana (n = 51), (2) el Neotrópico (n = 42), que incluye América Central y del Sur y el Caribe, y (3) Indo-Australia (n = 36), que incluye Indo-Malaya, Australia y Papúa Nueva Guinea. Se excluyeron los países botánicos de otras regiones biogeográficas (es decir, Paleártico, Neártico y Oceanía), ya que tienen flores de palma despauperadas o están tan aislados físicamente (por ejemplo, las islas del Pacífico) que los filtros de dispersión pueden haber dado forma desproporcionada a los conjuntos de palmeras y frugívoros. También se excluyeron los países botánicos en los que los mamíferos frugívoros ya no están presentes, determinados por la ausencia de mamíferos frugívoros después de cruzar los mapas de distribución geográfica de los mamíferos con el archivo botánico de la forma del país (ver más abajo). Solo un país botánico fue excluido por esta razón: la Isla Reunión, donde dos especies nativas de murciélagos frugívoros fueron extirpadas originalmente de la isla a principios del siglo XVIII o antes de su inicio72.
Se calcularon los valores de tamaño máximo y mediano de la fruta en todas las especies de palma de cada país botánico. Para cuantificar el tamaño del fruto de cada especie, se utilizó la base de datos PalmTraits v1. 0 (ref. 29), que ha recopilado datos de rasgos funcionales de palma de especímenes de poblaciones silvestres de la literatura primaria, monografías, descripciones de especies y especímenes de herbario. Específicamente, utilizamos la longitud promedio de la fruta (en lugar de la anchura o el diámetro), ya que este fue el rasgo de tamaño de fruta más consistentemente registrado en la literatura29. El tamaño máximo de fruta se definió como el percentil 95 de los tamaños de fruta de las palmeras en cada país para reducir la influencia de los valores atípicos. Debido a que la información sobre la longitud de los frutos de palma no estaba disponible para 519 especies de palma (~20% de la riqueza mundial de especies de palma), llenamos los vacíos en la longitud de los frutos de esas especies utilizando la media de las especies congéneres. Esto no fue posible para una especie, Butyagrus nabonnandii, un híbrido estéril de origen natural que, por lo tanto, excluimos de nuestro análisis. Además, excluimos tres especies de consideración—el coco (Cocos nucifera) y el coco de mar (Lodoicea maldivica) y la palma nipa (Nypa fruticans) – ya que tienen frutos que rara vez son dispersados por los animales24. Los tamaños máximos y medianos de fruta en los países botánicos fueron similares cuando se excluyeron las brechas en los datos de rasgos (coeficiente de correlación de Pearson >0,99; Suplemento Fig. 1).
Distribución de especies de frugívoros y datos de tamaño corporal
Para determinar el efecto de las extinciones de frugívoros al final del Pleistoceno en las relaciones macroecológicas actuales, definimos dos escenarios faunísticos diferentes, que representan los conjuntos de frugívoros tal y como son en la actualidad y tal y como eran en el Pleistoceno Tardío: los escenarios «actual» y «presente-natural» siguiendo a Faurby et al.9. El escenario » actual «considera solo a los frugívoros existentes, mientras que el escenario contrafactual» presente–natural » considera a todos los frugívoros desde el Último Interglacial (130 Kya), incluidas todas las especies existentes, así como los taxones recientemente extintos. Si bien el cambio climático puede haber desempeñado un papel en la extinción de algunos de estos frugívores39,73, la mayoría de las extinciones de estas especies se han atribuido a la llegada y las actividades humanas 39,40,74,75.
Las distribuciones espaciales» actuales «y» presentes–naturales » de frugívoros mamíferos extintos del Pleistoceno Tardío y del Pleistoceno Tardío se basaron en la taxonomía y los mapas de distribución geográfica compilados en el conjunto de datos PHYLACINE v1.276. Los mapas de rango estaban disponibles como rasters cilíndricos de igual área de Behrmann, que luego superpusimos con polígonos botánicos de países para generar listas de especies de mamíferos comparables al conjunto de datos de presencia y ausencia de palmeras. Los mapas de distribución actuales de mamíferos existentes en el conjunto de datos filacinos se basaron en los mapas de distribución de la UICN (http://www.iucnredlist.org/) con una modificación mínima (p. ej., reproche). Sin embargo, se evaluaron sistemáticamente los rangos geográficos naturales actuales de los taxones existentes, y se hicieron modificaciones si había evidencia sólida de impacto antropogénico (ver Suplemento en refs. 9,76). Esto también incluyó expansiones de áreas de distribución mediadas por humanos, que los mapas de áreas de distribución de la UICN para algunos taxones no corrigen. Para los taxones extintos, los rangos naturales actuales se estimaron en base a los yacimientos fósiles y la distribución de los taxones existentes que los taxones extintos con frecuencia co–ocurrieron dentro de los conjuntos de fósiles 9,76. Esto se realizó mediante la identificación de celdas de cuadrícula que contenían al menos el 50% de taxones existentes (con un registro fósil) que co-ocurrieron con un taxón extinto en conjuntos/sitios fósiles (fuentes de datos y más detalles sobre la metodología en refs. 9,76). Los mapas de rangos con celdas de cuadrícula ocupadas por cero (por ejemplo, especies cuyos rangos no han sido mapeados por la UICN) fueron excluidos de nuestro análisis. Las listas de verificación de mamíferos para cada país botánico también se inspeccionaron manualmente para corregir errores que a veces se introducían debido a la resolución gruesa de los mapas de área de distribución (p. ej., presencia falsa de taxones continentales en islas que se encuentran cerca de las costas continentales).
Utilizamos el conjunto de datos de mammaldiet77 para identificar especies existentes que eran principalmente o secundariamente frugívoras. Los sinónimos de nombres binomiales en el conjunto de datos de MammalDIET se corrigieron utilizando la Lista Roja de la UICN como referencia taxonómica. 78. Se omitieron los nombres de especies que no podían conciliarse con la taxonomía en el conjunto de datos filacinos, al igual que los taxones cuyos rangos no se superponían con los de ningún taxón de palma existente. Determinamos el grado en que los mamíferos extintos eran frugívoros con base en evidencia indirecta, ya que la frugivoría no se asocia directamente con características morfológicas como la dentición 79. Reconociendo esta complejidad, consideramos tres clasificaciones frugívoras con diversos grados de conservación. Bajo nuestra clasificación «liberal», clasificamos cualquier taxón extinto como frugívoro si el taxón era predominantemente herbívoro. Esta definición incluye a los herbívoros obligatorios que pueden servir como dispersores de semillas, pero probablemente solo tengan un componente de fruta más pequeño en su dieta en comparación con los que no lo hacen. Bajo nuestra clasificación «conservadora», además, incluimos solo un taxón extinto como frugívoro si pertenecía a familias donde ≥50% de las especies existentes son predominantemente frugívoras. Esta definición, en contraste con la clasificación liberal, excluye a la mayoría de los herbívoros, pero también a muchos frugívoros potenciales, en gran parte porque los parientes existentes pueden ser análogos pobres, ya que los parientes extintos pueden variar mucho en tamaño corporal y, por lo tanto, en su ecología de alimentación, como en los grandes herbívoros diprotodontes (canguros) y pilosanos (perezosos terrestres) (Tabla Suplementaria 7). Para nuestra clasificación intermedia» predeterminada», incluimos taxones de familias que tienen una proporción límite de frugívoros (≥40%). Además, incluimos taxones extintos que provienen de familias u órdenes que no tienen especies existentes (por ejemplo, litopternidos y toxodones) o provienen de familias donde los taxones existentes pueden ser análogos pobres de la dieta de taxones extintos, si la evidencia paleontológica disponible (por ejemplo, microwear isotópico y dental) sugiere que el taxón puede haber sido un explorador o alimentador mixto. Bajo esta definición, perezosos de tierra80, litopternidos81,82, toxodones80,83, algunos équidos—miembros del género Hippidion pero no Equus80, algunos cingulidos80,84, algunos diprotodontes (macropódidos pero no Vombatidae y Diprotodontidae)85, y roedores múridos fueron considerados frugívoros putativos (Fig. 4, Cuadro Complementario 7).
Calculamos la mediana y el tamaño máximo del cuerpo frugívoro (aquí definido como el percentil 95) para cada país botánico bajo el escenario actual. Para el escenario natural actual, esto se realizó para las tres clasificaciones frugívoras extintas por separado. La información sobre el tamaño corporal (es decir, la masa corporal) se obtuvo del conjunto de datos filacinos. En total, de los taxones frugívoros existentes de 1930 en el conjunto de datos de MammalDIET después de la reconciliación taxonómica, consideramos los rangos actuales y presentes naturales de 1759 y 1772 taxones existentes, respectivamente. Un total de 177 frugívoros putativos del Pleistoceno y 23 taxones extintos o extintos en la naturaleza se incluyeron adicionalmente en nuestro escenario natural actual.
Datos ambientales
Dado que el tamaño de la fruta también puede reflejar variaciones a gran escala en el clima y/o cambios climáticos pasados 37, se calcularon los valores medios del clima actual y del cambio climático desde el Último Máximo Glacial (LGM, ~21 Kya) para cada país botánico en ArcGIS (versión 10.1, ESRI, Redlands, CA, EE.UU.). Esto se hizo superponiendo polígonos botánicos de campo con los rásters climáticos correspondientes y tomando el promedio de celdas ráster superpuestas. Utilizamos la base de datos CHELSA 86 para clima actual y LGM (v1.2, resolución de 30 segundos de arco), que tiene ventajas sobre los datos Worldclim87, ya que el algoritmo CHELSA aplica correcciones para efectos orográficos a escala fina sobre la precipitación.
Para el clima actual, nos enfocamos en seis variables bioclimáticas: temperatura media anual, estacionalidad de la temperatura, temperatura media del trimestre más frío, precipitación anual, estacionalidad de la precipitación y precipitación del trimestre más seco. Debido a que algunas de estas variables bioclimáticas son altamente colineales entre sí, y como estábamos interesados principalmente en la importancia relativa del clima actual y no en la influencia de variables climáticas específicas per se, resumimos la variación entre las seis variables bioclimáticas utilizando un análisis de componentes principales (PCA) y usamos los tres primeros componentes principales como variables predictoras climáticas. Esto se realizó a escala mundial y para cada región biogeográfica («Afrotrópicos», «Neotrópicos» e «Indo-Australia») por separado. Los tres primeros ejes de PCA («PC Climático») explicaron más del 90% de la variabilidad dentro de las variables bioclimáticas entre los países botánicos a escala global y regional (Tabla Complementaria 8).
Para el clima pasado, calculamos la magnitud del cambio en la precipitación anual («LGM Prec. Anom.») y temperatura media anual («LGM Temp. Anom.») desde el Último Máximo Glacial para cada país botánico. Esto se calculó restando la precipitación anual actual y la temperatura media anual de la media del conjunto de precipitación anual media y temperatura anual en seis modelos GCM diferentes del Proyecto de Intercomparación de Modelado Paleoclimático88 (https://pmip3.lsce.ipsl.fr/) que ha sido procesado por el algoritmo CHELSA: CCSM4, CNRM-CM5, CESS-FGOALS-g2, IPSL-CM5A-LR, MIROC-ESM y MRI-CGCM3. Por lo tanto, los valores más altos representan una mayor magnitud del cambio climático desde el Último Máximo Glacial.
Análisis estadísticos
Para evaluar la relación entre el cuerpo frugívoro y el tamaño de la fruta, ajustamos ambos modelos lineales OLS de tamaño mediano y máximo utilizando el clima actual («Clima PC1», «Clima PC2» y «Clima PC3») y el clima pasado («LGM Prec. Anom » y » LGM Temp. Anom.») como variables predictoras, así como el tamaño corporal frugívoro máximo y mediano, respectivamente. Las estimaciones del tamaño corporal para escenarios actuales y naturales presentes, y cada región biogeográfica se modelaron por separado. Las medidas de tamaño corporal y de fruto se transformaron en logaritmos para mejorar la normalidad en los residuos, y todas las variables predictoras se centraron y escalaron estandarizándolas a varianza unitaria.Se contabilizó la autocorrelación espacial
utilizando modelos autorregresivos espaciales (SAR). Utilizamos modelos de error SAR (SARerror), que han demostrado ser más robustos que otros tipos de modelos SAR89. Los modelos SAR intentan tener en cuenta la autocorrelación espacial entre unidades dentro de una estructura de vecindario dada. Sin embargo, debido al espaciamiento irregular y al tamaño de los países botánicos en nuestro estudio, los vecindarios basados en la proximidad o la distancia no fueron apropiados. En su lugar, definimos el vecindario de cualquier país botánico utilizando un enfoque de esfera de influencia. La esfera de influencia de cada unidad focal se define como un círculo de radio igual a la distancia de la unidad focal al centroide de su vecino más cercano. Cuando la esfera de influencia de dos unidades se superpone, las dos unidades se consideran vecinas. Esta definición de vecindario parece ser más apropiada en comparación con las definiciones basadas en la distancia o del vecino más cercano, ya que tiene en cuenta el tamaño y la geometría de cada país botánico. Los pesos espaciales fueron estandarizados por filas. Los vecindarios, los pesos espaciales y los modelos de SAR espaciales se implementaron utilizando el paquete R ‘spatialreg’ v. 1.1 – 3 (ref. 90), y además probamos para cualquier autocorrelación espacial restante utilizando las pruebas I de Moran.
Utilizamos un enfoque de promedios de varios modelos para estimar los tamaños de efecto de cada variable predictora en un conjunto de modelos candidatos91. La principal ventaja del promedio de modelos es que tiene en cuenta la incertidumbre del modelo en un conjunto de modelos candidatos, a diferencia de los enfoques de selección de modelos escalonados más tradicionales que intentan identificar el mejor modelo único 92,93. Definimos nuestros modelos candidatos como el conjunto de modelos de regresión lineal de mínimos cuadrados ordinarios (OLS) con el tamaño de fruta de palma transformada en troncos como variable de respuesta, y cada modelo contiene una combinación diferente de tamaño corporal frugívoro transformado en troncos, clima actual y cambio climático pasado como covariables. Los tamaños de efecto para cada variable predictora se calcularon promediando los valores de los coeficientes en todos los modelos candidatos ponderados por la cantidad de soporte estadístico que tiene cada uno de estos modelos (es decir, el peso de Akaike)91. Para reducir el impacto del sesgo de selección del modelo en los coeficientes promediados por el modelo, el valor del coeficiente para una variable predictora en un modelo donde está ausente se estableció en cero 91,92. Esto garantiza que los tamaños de efectos de los predictores que solo se encuentran en modelos con pesos Akaike bajos sean bajos92. Los pesos de Akaike se calcularon utilizando valores de AIC que se han corregido para el tamaño de muestra pequeño (AICc). La correlación entre las variables predictoras fue generalmente baja (Fig. 3), y los factores de inflación de varianza para todas las variables predictoras en modelos OLS completos (es decir, modelos que contienen todas las variables predictoras) fueron en su mayoría inferiores a 4. Para reducir la influencia de la colinealidad en las estimaciones de promedios de modelos, se calcularon además coeficientes promediados de modelos en los que los coeficientes se han estandarizado por sus desviaciones estándar parciales antes de la promediación32,93 (Tablas suplementarias 2 y 5). El promedio de modelos de los modelos OLS y SAR se realizó utilizando el modelo «dragado» y el modelo».funciones avg ‘del paquete’ MuMIn ‘ R v. 1.42.1 (ref. 94). La estandarización de los coeficientes de los modelos OLS antes del promedio del modelo se realizó estableciendo el argumento ‘beta’ en ‘ dragado ‘en ‘ partial.sd».
Además de los tamaños de efectos estandarizados promediados por modelos, comparamos el poder explicativo del tamaño corporal en los escenarios «actual» y «presente natural». Debido a que se ha demostrado que la suma de las ponderas91 de Akaike es una métrica inconsistente de importancia variable93,95, en su lugar calculamos la proporción de varianza descompuesta entre las variables predictores96, tal como se implementó en el paquete R ‘relaimpo’ (v2.2-3)97. Para simplificar, esto se realizó en modelos OLS y SAR completos y no en todos los modelos probados en el procedimiento de promediación de modelos. Para determinar la proporción de varianza explicada por las variables predictoras en los modelos SAR después de que se haya tenido en cuenta la autocorrelación espacial, primero se ajustó un modelo espacial con solo un término de intersección, y luego se ajustó a los residuos la proporción de varianza en los residuos del modelo espacial solo de intersección explicado y un modelo OLS completo con todas las variables predictoras. Dado que los modelos para escenarios actuales y naturales presentes solo difieren en la variable predictora del tamaño corporal, proporcionamos tanto R2 como pseudo–R2 para modelos OLS y SAR completos en ambos escenarios.
Simulando la extinción de los frugívoros
Para proyectar los cambios en el tamaño de los frutos en un futuro escenario de defaunación, simulamos conjuntos de frugívoros dadas las probabilidades de que las especies dentro de diferentes categorías de la Lista Roja de la UICN se extinguirán globalmente en los próximos 100 años98,99. Se utilizaron dos conjuntos diferentes de probabilidades de extinción para explorar el rango de magnitud del riesgo de extinción al que se enfrentan potencialmente los frugívoros mamíferos (Tabla complementaria 9). Representando un escenario de defaunación alta, utilizamos probabilidades de extinción derivadas de Davis et al.99, la oms tradujo los criterios de la Lista roja100 para las categorías amenazadas (es decir, en Peligro Crítico (CR), en Peligro (EN) y Vulnerable (VU)) en tasas de extinción para estas categorías, y extrapoló estas estimaciones para derivar tasas para las categorías no amenazadas (es decir, Casi amenazadas (NT) y de Preocupación menor (LC)) bajo el supuesto de que las tasas aumentarán exponencialmente con la gravedad de la categoría. Las probabilidades de extinción (Pext) para cada categoría durante un período de tiempo de 100 años se calcularon utilizando estas tasas bajo un proceso de extinción de tasa constante utilizando la siguiente ecuación: Pext , i = 1-exp (- rit), donde ri es la tasa de extinción de un taxón de las categorías i y t de la UICN es igual al tiempo (Tabla suplementaria 9). Estos valores son potencialmente altos, ya que aplican estimaciones inferidas de riesgo de extinción de manera uniforme, independientemente de los criterios que se hayan aplicado a un taxón, y no consideran explícitamente la variación del historial de vida y su efecto en el riesgo de extinción. Como escenario potencial de baja defaunación, desarrollamos un modelo de cadena de Markov de tiempo continuo (CTMC) en forma de matriz de velocidad de transición (Q), cuyos elementos describen velocidades instantáneas de transición entre categorías adyacentes de la Lista Roja:
donde ri, j es la tasa instantánea de transición de la categoría i a la categoría j de la UICN.
Ajustamos nuestro modelo CTMC utilizando la máxima verosimilitud a dos conjuntos de datos que recopilan los cambios (o la falta de ellos) en las categorías de la Lista Roja de todas las especies de mamíferos evaluadas por la UICN durante un período de 12 años101, así como ungulados y carnívoros durante un período de 33 años102. Todos los taxones que han sido clasificados como Especies Extintas en la Naturaleza (EW), Extintas (EX) y CE que han sido marcados como posiblemente extintos o extintos en la naturaleza (es decir, categorías CR (PE) o CR (PEW)) se agruparon en una sola categoría que representa extinciones putativas. Para simplificar, esta categoría se ha denotado como EX en la Ec. (1). Además, asumimos que los cambios en la Lista Roja solo pueden ocurrir entre rangos adyacentes en cualquier intervalo de tiempo infinitesimalmente pequeño, Δt. Por ejemplo, para que una especie de estado de conservación de LC pase a un estado más severo (EN), debe pasar por estados (aunque no exclusivamente) de gravedad intermedia (es decir, NT y VU). Para el Di Marco et al.102 conjunto de datos, debido a que no se registraron taxones supuestamente extintos que hubieran vuelto a una categoría de Lista Roja menos severa,rEX, CR se estableció en 0 para evitar el sobreajuste. Esto significaba que el estado EX era un estado absorbente (i. e., los taxones pueden pasar a esa categoría, pero no de esa categoría). Asumiendo que las tasas no varían a través del tiempo, la matriz de tasas de transición puede exponenciarse para dar probabilidades de transición entre categorías para cualquier cantidad arbitraria de tiempo t (es decir, la matriz de probabilidad de transición, P):
donde Pi, j (t) es la probabilidad de que un taxón comience con el estado i y termine con el estado j después de una cantidad de tiempo determinada t.
Luego asumimos que los cambios (o la falta de ellos) en las categorías de la Lista Roja para cada especie eran una realización independiente de un proceso CTMC. Por lo tanto, la probabilidad de observar un conjunto dado de cambios en la velocidad de transición dado un marco de tiempo t, podría calcularse como la probabilidad de transición compuesta entre especies
donde ni, j es el número de taxones que comenzaron en la categoría i de la Lista Roja y terminaron en la categoría j de la Lista Roja después de que el tiempo t
Se obtuvieron estimaciones de tasas para ambos conjuntos de datos maximizando la Ec. (3) usando la función ‘optim’ en R. La robustez de las estimaciones de velocidad se probó mediante arranque paramétrico (Fig.Suplementaria. 5). Las probabilidades de extinción para cada categoría (es decir, la probabilidad de transición a la categoría EX durante un período de tiempo de 100 años) se calcularon utilizando el promedio de las estimaciones de la tasa de máxima verosimilitud para los dos conjuntos de datos utilizando la Ec. (2) (Cuadro complementario 9). Estos valores son estimaciones potencialmente bajas del riesgo de extinción, ya que se basan en cambios pasados en el estado de la Lista Roja, mientras que los impactos antropogénicos pueden intensificarse en el futuro14.
Se simuló estocásticamente la extinción de todos los mamíferos frugívoros 1000 veces y se registraron los tamaños corporales máximos (percentil 95) de los países botánicos. Se asumió de manera conservadora que las especies clasificadas como deficientes de datos tenían la misma probabilidad de extinción que las de estado de LC. Para simulaciones en las que todos los mamíferos frugívoros de un país botánico se extinguieron, el tamaño máximo del cuerpo se estableció en cero. Los valores medios de los tamaños corporales máximos de las simulaciones se utilizaron en conjunto con los modelos OLS globales de tamaño máximo de fruta parametrizados utilizando todas las variables climáticas y el tamaño corporal máximo actual de los conjuntos de frugívoros, para calcular los cambios proyectados en el tamaño de la fruta en un escenario defaunado. Este análisis se repitió utilizando valores máximos absolutos de fruta y tamaño corporal (Fig. 6).
Resumen de informes
Más información sobre el diseño de la investigación está disponible en el Resumen de Informes de Investigación de la Naturaleza vinculado a este artículo.